Воронезький тролейбус був запущений 8 листопада 1960 року. Перший тролейбус МТБ-82 вивів на маршрут з Першого тролейбусного парку на вулиці Космонавтів герой Радянського Союзу Дмитро Ілліч Лебедєв. Було відкрито 3 тролейбусних маршрути.
У 2001 році загальна довжина ліній становила 141 км. 18 маршрутами курсували 136 тролейбусів. У місті було 2 тролейбусних депо і нічний майданчик для стоянки тролейбусів на лівому березі.
У 2002 році розпочалося закриття ліній у зв#8217;язку з очікуваним банкрутством підприємства «Воронежміськелектротранс». Майно підприємства було передане МТК «Воронежпасажиртранс», що супроводжувалося масовими звільненнями. Нічний майданчик для стоянки передали ПАТП-4. У 2003 році розпочалась процедура банкрутства «Воронежміськелектротрансу», територія Першого тролейбусного парку імені Д. І. Лебедєва була віддана в оренду ВАТ «Нижегородський тролейбус». 2005 року територію депо продали ВАТ «Атлантида» (місто Іжевськ) під будівництво торгового центру.
1 лютого 2006 року на закритому аукціоні було продане майно «Воронежміськелектротрансу», яке включало територію Другого тролейбусного депо і диспетчерські пункти тролейбусів, фірмі ТОВ «Стройплюс». Кілька гектарів міської землі, будівлі і споруди депо продали за початковою ціною 29 млн. рублів на закритих торгах (представників мерії і міської Думи на аукціон не пустили). Торги були оскаржені в судах мерією міста.
2 лютого 2006 року на площі Леніна відбувся велелюдний мітинг з вимогами не допустити припинення тролейбусного і трамвайного руху в місті. Мерія міста починає переговори з ВАТ «Атлантида» про обмін земіл купленого ними депо на іншу ділянку.
У березні 2006 року ВАТ «НижТрол» припиняє випуск тролейбусів на лінії, з лютого не оплачують заробітну платню працівникам першого депо. Закривається половина існуючих на той час маршрутів (№ 4, 5, 11). У квітні міська влада розриває контракт з ВАТ «НижТрол» через невиконання останнім умов оренди. На площі Леніна знову відбувся мітинг на підтримку електротранспорту. 18 працездатних тролейбусів передаються з першого депо до другого. Федеральний арбітражний суд у Брянську визнає законними підсумки аукціону з продажу майна Другого тролейбусного депо на вулиці Хользунова. Однак завершенню угоди перешкоджає розслідування, розпочате воронезькою Федеральною реєстраційною службою щодо процедури проведення аукціону.
5 липня 2006 року громадський комітет «Воронежці за трамвай» провів у Першому депо акцію «Поховання старого тролейбусного руху», яка закликала звернути увагу громадськості на жахливий стан тролейбусної системи міста. Міська влада підписує з ВАТ «Тролза» договір про намір створити на базі існуючих парків нове спільне тролейбусне підприємство.
Станом на серпень 2006 року тролейбусний рух у місті обслуговує ВАТ «Воронезький тролейбус». Діє одне депо, яке обслуговує 3 маршрути. Рухомий склад представлений менше, ніж 50-ма тролейбусами ЗіУ-682, більшість із яких відпрацювали свій ресурс. У Першому тролейбусному парку до серпня 2006 року знаходились кузови тролейбусів ЗіУ-5, які раніше використовувались у місті, але їх порізали на метал. У другому депо налагоджено капітальний ремонт тролейбусів. У місті є три вантажних тролейбуси.
У 2006 році мер міста Б. М. Скринніков заявив про намір відновити повноцінний тролейбусний рух і збільшити кількість тролейбусів до 2010 року до 300 штук.
Маршрути тролейбусів (станом на листопад 2012 року):
№ 4 ВДУ — вул. Ціолковського
№ 7 ВДУ — тролейбусний парк № 2
№ 8 ВДУ — Північно-Східний район
№ 11 вул. Ціолковського — Північно-Східний район
№ 17 Вул. Перхоровича — гастроном «Молодіжний»