Тролейбусний рух в Оренбурзі діє від травня 1953 року.

У 1977 році в місті було 7 діючих маршрутів тролейбуса, найбільшого розвитку мережа сягнула 1993 року, коли діяли 11 маршрутів.

У 2000 році на маршрути виходили тролейбуси практично в аварійному стані: наскрізна корозія металу дверей і низу кузова, ненормальний шум трансмісії, металевий брязкіт при включенні компресора.

Відтак наступного (2001) року почалося скорочення маршрутної мережі оренбурзького тролейбуса, і до серпня 2006 року в місті залишилося лише 4 працюючих маршрути. Було також ліквідовано депо № 2 на вулиці Лісозахисній.

19 червня 2008 року після 3 років від часу початку масового скорочення оренбурзької тролейбусної мережі був відроджений маршрут № 6 з трохи зміненою і оновленою схемою руху. Маршрут № 6 працює за схемою, затвердженою Головою міста Оренбурга.

У грудні 2008 року після піврічної роботи на маршруті № 2 автобусів замість тролейбусів у зв#8217;язку з ремонтом мосту на вулиці Цвіллінга, тролейбусний маршрут відкрився знову.

У 2009 році експлуатуюче мережу тролейбусів в Оренбурзі підприємство було реорганізовано і отримало нову назву — муніципальне казенне підприємство «Оренбурзький міський пасажирський транспорт» МО міста Оренбурга.

31 серпня 2010 року після п#8217;ятирічної перерви відбувся пуск тролейбусного маршруту № 10 «сел. Карачі - вул. Рибаківська», який сполучає 2 частини Оренбурга: Європу та Азію.

Ще в 2008 році планувалося відновлення маршрутів № 8 і 14, однак це питання і досі лишається в перспективі.